1920年代の繁栄を遂げたアメリカに似た何処かの大都市(メトロポリス)にて。 私立探偵のハリー・ライナスは三年前に婚約者を何者かに殺された過去をもっている。普段は浮気調査や尋ね人探しをしつつ、闇に葬られた事件の真相を独自に探ろうとしているが、一向に進展がない日々を過ごしている。 唯一の家族である黒猫のトントと「脳内」で会話しつつ当てのない毎日を送っていたハリーだが、あるとき旧知のマフィアのボスからの依頼をきっかけに「亡国の女王」を名乗る女性と接点を持つことになり、行動を共にするようになる。 しかし、このことでハリーは大都市の支配層やマフィア、警察といった権力の絡んだ陰謀に巻き込まれることになり…やがてメトロポリスの命運を掛けた大事へと発展していく。 「喋る黒猫」三部作の最終作。