夏にさしかかった、ある日。

まだ明け方の空気漂うなか、突然家を訪ねて来た妖怪達に、桜田 時子（さくらだ ときこ）は、なかば無理やり こだぬき妖怪・ぽんたのホームステイを受け入れさせられる。

人間が破壊し 奪った、妖怪達の『巣』。
彼らは新たな『巣』を追い求め、人間と妖怪が共存できるかを試したいという。

拒否不可能なホームステイで、妖怪の長老から「ぽんたを必ず 学校に通わせること」と無理難題までつきつけられて……
今年の春 新たに赴任されたばかりの時子の勤める『美花小学校』にぽんたを入学させる。

◇

5年2組に通い始めた ぽんた。

すたれて廃部寸前の『アートクラブ』に所属する 一男（かずお）やナミとの出会い。
人を寄せ付けない空気を放つ、陽太（ようた）のクラブへの勧誘。
学校の七不思議・図工室に出る幽霊のうわさ。
各々の『目的』を果たすため、クラブで一致団結してのコンクールへの参加。

どこまでも明るい熱血教師のゲンタ先生も登場して、

ぽんたの初めてのホームステイは、山あり谷あり 刺激たっぷりに過ぎていく。

だがーー
問題発生で、コンクール参加に暗雲が立ち込める。

どうしても諦めきれないぽんた達が方法を模索していると、ひょんなことから時子の『過去』にぶち当たる。

それは、優しいけれどどこか影のある時子の家の『開かずの部屋』と関係があったーー。

時子、ぽんた、アートクラブの“みんな“は『未来』を掴み取ることができるのか。

いま、強制不可避な妖怪との夏が始まるーー。